A karintiai Griffenben született. Édesanyja szlovén származású parasztlány volt, aki a második világháború alatt ismerkedett meg egy Ausztriában állomásozó (nős) német katonával, akitől teherbe is esett. Még a gyerek megszületése előtt feleségül ment egy berlini villamosvezetőhöz, Adolf Bruno Handkéhoz, aki ekkortájt szintén Karintiában katonáskodott. Peter Handke csak az érettségi előtt szerzett tudomást születésének körülményeiről, biológiai apja kilétéről.
A család 1948-ig Berlin szovjet megszállási övezetében élt, majd visszatért a szlovén határ menti Griffenbe. Handke 1954-től egy tanzenbergi bentlakásos katolikus iskolában tanult, majd egy klagenfurti gimnáziumban érettségizett. 1961-től a Grazi Egyetemen jogot hallgatott. Ebben az időben csatlakozott a Grazer Gruppe (Grazi csoport) elnevezésű irodalmi körhöz, amelynek tagja volt többek között a ma már Nobel-díjas Elfriede Jelinek is. Tanulmányait 1965-ben félbehagyta, azóta csak az írásnak és az írásból él. Lakhelye többször is változott Németország, Ausztria és Franciaország között. 1990 óta a Párizs melletti Chaville-ben él. Második felesége Sophie Semin francia színésznő, lányuk, Léocadie 1992-ben született. Handkénak az első házasságából is van egy lánya, Amina.
Az irodalmi életbe 1966-ban a Közönséggyalázás című darabjával robbant be.
Az avantgárd műben a színészek azt teszik, amit a cím is sugall. A frankfurti ősbemutatón az előadás egy pontján a közönség el is akarta foglalni a színpadot. 1967-ben született A házaló című regénye vagy inkább avantgárd kísérleti szövege. Kaspar című 1968-os drámája, amelyet az író maga beszédkínvallatásnak nevezett, a rejtélyes talált gyermek, Kaspar Hauser történetén keresztül az egyéniségét vesztett emberről, a nyelv iránti bizalmatlanságról szól. 1970-ben jelent meg A kapus félelme a tizenegyesnél című kötete, amelynek kisregényeiben Handke a mindannyiunkat körülvevő mindennapi világ újrafelfedezésére és újraértékelésére tesz kísérletet. Ebből a műből forgatta első játékfilmjét Wim Wenders német filmrendező.
1971-ben anyja öngyilkosságot követett el, ebből a tragikus élményből, a tisztázás, a megértés folyamatából született meg a Vágy nélkül, boldogtalan című kisregénye. A hetvenes években az „új bensőségesség” híve lett. A rövid levél és a hosszú búcsú (1972) az én, a világ és az önmegtalálás viszonyát feszegeti, a Lassú hazatérés-tetralógia pedig önéletrajzi önreflexió. 1986-os, sajátos felépítésű regénye Az ismétlés, amely lírai meditáció és elfogulatlan önvallomás érdekes ötvözete a szülőföldről, Ausztria kettős, osztrák–szlovén kultúrájú peremvidékéről, az itt élők bonyolult azonosságtudatáról.
Handke azóta is folyamatosan publikál. Magyarul több műve is megjelent, köztük A kapus félelme tizenegyesnél, a Gyerektörténet, a Kaspar, a Vágy nélkül, boldogtalan, a Végre egy kínai és Az ismétlés.
Tucatnyi film forgatókönyvét is ő írta, ezek közül a legismertebb a Wim Wenders rendezte Berlin fölött az ég (1987) és ennek tíz évvel későbbi amerikai változata, az Angyalok városa.
Ugyancsak Wenders vitte filmre 2016-ban Az aranjuezi szép napok című drámáját, amelyben a női főszerepet az író feleségére osztotta.
Számos hangjáték és dráma is fűződik nevéhez, továbbá a világ leghosszabb némajátéka. Az óra, amikor semmit nem tudtunk egymásról című darab száz perce alatt csak hangok, zörejek, zenetöredékek hangzanak fel, és igazi cselekménye sincs: a színen 450 szereplő halad át, de mindegyik csak egyszer.
2013-ban az Osztrák Nemzeti Könyvtár átfogó internetes adatbázist hozott létre a munkásságáról. Több rangos irodalmi elismerés után 2019-ben megkapta az irodalmi Nobel-díjat nagy hatású munkásságáért, amely nyelvi leleményességgel tárta fel az emberi lét perifériáját és sajátosságát. Nobel-díja több balkáni országban is visszatetszést keltett, mert bár Handke életművének irodalmi értékét általános elismerés övezi, nagy viharokat kavart kiállása a délszláv konfliktusban Szerbia és annak elnöke, a háborús bűnökkel vádolt Szlobodan Milosevics mellett, akinek 2006-os temetésén beszédet is mondott. A szarajevói városvezetés és Koszovó nemkívánatos személlyé nyilvánította a szerbbarátnak titulált írót, aki 2021-ben több magas szerb kitüntetést vehetett át, köztük az Ivo Andric Irodalmi Nagydíjat, valamint a legmagasabb szerb állami kitüntetést, a Karadjordje-érdemrendet is.
A képen 2022 októberében Baden-Würtenbergben. Fotó: dpa/Bernd Weißbrod
