Ronald William Howard az oklahomai Duncanben született egy színészházaspár, Rance Howard és Jean Speegle idősebb fiaként. Öccse, Clint keresett karakterszínész lett. A két testvér 2021-ben megjelent memoárja szerint apjuk tanította őket a színészmesterségre, anyjuk pedig a szilárd hátteret biztosította számukra.
Ron pályáját gyermekszínészként kezdte: tizennyolc hónaposan debütált a Frontier Woman című westernben (a szereplők közt szülei is ott voltak), ötévesen az 1956-os magyar forradalomról szóló Az utazás című filmben, három évvel később A muzsikus című zenés filmben szerepelt. Epizódszerepekben a korszak olyan ikonikus televíziós sorozataiban tűnt fel, mint a Playhouse 90, az Alkonyzóna vagy a MASH. Igazi sztárrá a The Andy Griffith Show tette – a több Emmy-díjra jelölt sorozatban 1960-tól nyolc éven keresztül játszotta a főszereplő Opie nevű fiát. 1974-től csaknem egy évtizedig Amerika egyik kedvenc tinédzsere volt a Happy Days című sitcomban, amelyért 1978-ban elnyerte a legjobb sorozatszínésznek járó Golden Globe-díjat. A kitüntetésre 1976-ben jelölték először A mesterlövész című, John Wayne főszereplésével forgatott western mellékszerepében.
Színészi munkái mellett a kamera túloldalára is vágyott, s miután 1973-ban főszerepet kapott a George Lucas rendezte American Graffitiben Richard Dreyfuss és Paul Le Mat mellett, végképp a rendezés mellett tette le voksát. Kezdetben rövidfilmeket írt és forgatott Super 8-as kamerájával, majd az 1977-es A nagy autólopás című, alacsony költségvetésű akcióvígjátékkal debütált rendezőként. Ennek forgatókönyvét apjával együtt jegyezte, aki szerepelt is benne, s máig az egyetlen film, amelyben Howard saját maga rendezésében játszott a vásznon.
Bár kezdetben sokan nem hitték, hogy a fiatal sorozatsztár filmrendezőként is megállja a helyét, ő rácáfolt kritikusaira, s a legkülönbözőbb műfajokban – a vígjátéktól a sci-fi fantasyig – sikereket ért el. Számos tévéfilmet rendezett, egyik első sikere a Bette Davis főszereplésével készült Skyward lett. Barátjával, Brian Grazerrel 1986-ban megalapították az Imagine Entertainmentet, amely idővel Hollywood egyik legtermékenyebb és legsikeresebb produkciós cégévé vált. A nyolcvanas években olyan kasszasikerek fűződtek a nevéhez, mint az Éjszakai műszak, a Csobbanás, a Selyemgubó, a Gung Ho vagy a Vásott szülők, amelyet két Oscar-díjra jelöltek, és amely 1989-ben az év egyik legnagyobb kasszasikere volt – 100 millió dollárt hozott.
1991-ben megcsinálta a nagy sikerű Lánglovagokat Kurt Russell, Robert De Niro és Donald Sutherland főszereplésével, ezt követően rendezte meg a romantikus Túl az Óperenciánt Tom Cruise-zal és Nicole Kidmannel, majd három évvel később a parádés szereposztású Lapzárta című vígjátékot. A Tom Hanks, Bill Paxton és Kevin Bacon főszereplésével készült Apollo 13-at (1995) kilenc Oscar-díjra jelölték, köztük a legjobb film kategóriában. Howard mindent megtett azért, hogy technikailag pontos filmet készítsen: a NASA segítségével készítette fel a színészeket, és arra is engedélyt kapott, hogy egy csökkentett gravitációjú repülőgép fedélzetén forgasson jeleneteket, hogy valósághűen ábrázolja az űrhajósok súlytalanságát. Érdekesség, hogy a filmben mindkét szülője, felesége, testvére és az egyik lánya is szerepelt.
1996-ban mutatták be Váltságdíj című thrillerét, majd 2000-ben a Dr. Seuss mesekönyvéből, Jim Carrey főszereplésével forgatott A Grincset, amely bár vegyes kritikákat kapott, szép summát hozott a készítőknek. Ezt követte 2001-ben a Nobel-díjas matematikus John Nash életéről szóló Egy csodálatos elme című életrajzi dráma. A Russell Crowe főszereplésével készült film a nyolc jelölésből négy Oscar-díjat is kapott, köztük a legjobb filmnek járó elismerést, valamint a legjobb rendezés díját.
Hamarosan ismét Crowe-t instruálta a James J. Braddock nehézsúlyú világbajnok bokszoló életéről szóló drámában, A remény bajnokában (2005). Howard nevéhez fűződnek a Dan Brown regényei nyomán készült A Da Vinci-kód (2006), az Angyalok és Démonok (2009) és az Inferno (2016) című akció-kalandfilmek, amelyek mindegyikében Tom Hanks bújt a szimbólumkutató Robert Langdon bőrébe. 2008-ban filmre vitte a Watergate-botrányba belebukott Richard Nixon amerikai elnök és David Frost 1977-es televíziós beszélgetésének hátterét. A Frost/Nixon című politikusdrámát számos díjra jelölték, köztük a legjobb filmnek és a legjobb rendezésért járó Oscar-díjra.
Az utóbbi évtizedben olyan, igaz történeteken alapuló drámákat rendezett, mint a James Hunt és Niki Lauda Forma-1-es pilóták 1976-os versengését feldolgozó Hajsza a győzelemért és a 2018-as thaiföldi barlangi mentés történetéről szóló Tizenhárom élet. 2018-ban ő jegyezte a Solo: Egy Star Wars-történet című sci-fit. Számos dokumentumfilmmel is elismerést szerzett, mint a The Beatles: Nyolc nap egy héten – A turné-évek (2016), amely Grammy-díjat kapott a legjobb zenés film kategóriában, a Pavarotti (2019) és a We Feed People (2022).
A filmművészet egyik legtermékenyebb, egyben generációja egyik legnépszerűbb rendezője 1981-ben bekerült a Televíziós Hírességek Csarnokába, 2015-ben pedig csillagot kapott a Los Angeles-i Hírességek sétányán. Cheryl Alley színésznővel közel ötven éve alkotnak egy párt. Házasságukból négy gyermek született, Bryce Dallas és Paige Carlyle Howard a családi hagyományt folytatják és a színészi pályát választották.