A New York állambeli Carthage-ban született, apja zenetudományt oktatott a West Kentucky Egyetemen. A filmek korán felkeltették érrdeklődését, rajongott Howard Hawkes és John Ford westernjei és az ötvenes évek alacsony költségvetésű horrorjai iránt, különösen a Tiltott bolygó című sci-fi szörnyfilm volt a kedvence. Mindössze tizenkét esztendősen forgatta első filmjét 8 mm-es kameráján, a középiskola után a dél-kaliforniai egyetem film tanszakára iratkozott be.
1970-ben – még hallgatóként – egyik írója, vágója és zeneszerzője volt a legjobb élőszereplős rövidfilm kategóriában Oscar-díjat nyert The Resurrection of Bronco Billy című westernnek. A sikeren felbuzdulva barátjával, Dan O'Bannonnal Sötét csillag címmel egy sci-fi komédiába kezdett űrhajósokról, akik instabil bolygókat robbantanak fel, ő egy személyben volt az író, rendező, producer és zeneszerző, az 1974-re elkészült alkotás kultuszfilm lett. A klasszikus westernkliséket nagyvárosi környezetbe helyezve forgatta A 13-as rendőrörs ostroma című akciófilmet, amely az alacsony költségvetés ellenére előbb a kritikusok, majd a közönség kedvence is lett.
Nevét az 1978-ban bemutatott Halloween – A rémület éjszakája révén lett igazán ismert és a horror szinonimája,
ebben az alkotásban is vágóként, íróként, zeneszerzőként és rendezőként dolgozott. A filmben egy Mike Myers nevű, szinte végig csak álarcban látható férfi az elmegyógyintézetből megszökve szülővárosában kezd tinédzser lányokat gyilkolni, az egyik kiszemelt áldozatot alakító Jamie Lee Curtis ekkor alapozta meg „sikolykirálynő” hírnevét.
A 21 nap alatt, alig 300 ezer dollárból forgatott film 70 millió dollár bevételt hozott,
ezzel ma is az egyik legjövedelmezőbb független film. A rendezőt sokan Hitchcockhoz hasonlították, mert folyamatosan tudta fokozni a feszültséget és a rettegést, a nézőket az első pillanattól az utolsóig székeikhez szögezte. A Halloween idővel egész sorozattá terebélyesedett, ma már a 13. résznél tart, de Carpenter nélkül, aki csak a második rész forgatókönyvének megírását, illetve a 2020-as években az utolsó két rész produceri feladatait vállalta el.
1980-ban A köd című természetfeletti horrorral igyekezett megismételni a Halloween sikerét, ebben egy száz éve elsüllyesztett hajó leprás, zombi utasai térnek vissza egy kalifoniai kisvárosba, hogy bosszút álljanak az őket elárulók leszármazottjain. A film megosztotta a kritikusokat, de a közönséget nem: az egymillió dolláros költség hússzorosát hozta be. 1981-ben került a mozikba a Menekülés New Yorkból, a sci-fi és az akciófilm keveréke, Kurt Russell-lel a főszerepben. Immár egy nagy stúdió támogatásával, újfent Russell főszereplésével készült A dolog című sci-fi horrorja, amelyben kutatóknak egy elhagyatott antarktiszi bázison egy földönkívüli parazita életformával kell felvenniük a küzdelmet.
Ezután Stephen King Christine című regényét vitte a filmvászonra, majd Jeff Bridges főszereplésével készített Starman címmel romantikus alkotást egy földönkívüliről, aki egy halott ember testét veszi kölcsön, és beleszeret annak feleségébe. 1986-ban ismét Kurt Russell-lel készített akcióvígjátékot Nagy zűr kis Kínában címmel.
Ezután visszatért a független filmek világába, de a Halloween sikerét nem tudta megismételni. A sötétség fejedelme, az Elpusztíthatatlanok és a Menekülés Los Angelesből című filmek nemigen vonzották a közönséget, 2001-ben, miután A Mars szelleme is kiábrándító fogadtatásban részesült, átmenetileg visszavonult. Csak 2010-ben jelentkezett új filmmel: az Amber Heard és Mamie Gummer (Meryl Streep lánya) főszereplésével készült természetfölötti pszicho-horror egy elmegyógyintézetben játszódik, amelynek lakóit egy korábbi paciens szelleme üldözi.
Azóta inkább a zenére koncentrál, 2015 óta három lemezt jelentetett meg.
A „horror pápája” filmjeivel – saját bevallása szerint is – elsősorban az érzelmekre és érzékekre, nem az értelemre kívánt hatni, úgy véli, a borzongatás műfaja nem sokat változott, mert jól tud alkalmazkodni az adott kor igényeihez. Mint mondta: „Mindannyian ugyanattól félünk, ezért tud olyan erőteljes lenni a rettegés. Én például mindentől félek. A horror igazán a fiatalokra gyakorol nagy hatást, mert kihívást jelent számukra. Az idősekkel már más a helyzet. A világon a legfélelmetesebb dolog az, amire az ember képes.”
Nyitókép: Stephan Persch / DPA / AFP