Truman Streckfus Persons néven született 1924. szeptember 30-án New Orleansban, anyja az egykori helyi szépségkirálynő, apja egy gőzhajózási vállalat tisztviselője volt. Szülei házassága hamar felbomlott, és a kisfiú egy ideig anyja rokonainál élt az alabamai Monroeville-ben. (Ekkor ismerkedett meg a később szintén világhírű íróvá vált Harper Lee-vel, gyermekkori emlékei ihlették A fűhárfa című, 1951-ben megjelent kisregényét.) 1933-ban anyjához költözött, akinek második férje után vette fel a Capote nevet.
Tanulmányait New Yorkban és a connecticuti Greenwich-ben végezte, de már ifjúkorában is csak az írás érdekelte. Kamaszkorától kezdve naplót vezetett, amelyben feljegyezte leghétköznapibb megfigyeléseit, minden figyelmét az írástechnika csiszolgatásának szentelve. 17 évesen hátat fordított az iskolának, és a New Yorker című lap munkatársa lett. Novellái sorra jelentek meg különböző sajtótermékekben, mígnem a Mademoiselle című folyóiratban 1945-ben leközölt Miriam című írása meghozta számára az első sikert, az O. Henry-díjat.
Első regénye, a Más hangok, más szobák 1948-ban látott napvilágot. A mű viharos fogadtatásban részesült, amelyben az is komoly szerepet játszott, hogy meglehetős nyíltsággal szólt a homoszexualitásról. (Egyébként maga Capote sem titkolta, hogy a saját neméhez vonzódik.) Könnyedén mozgott a New York-i felső tízezer köreiben: a külsejében is extravagáns író, akinek csípős, ám nagyon is találó megjegyzései gyakran színesítették az olykor felszínes és unalmas partikat, hamarosan a társasági élet egyik kedvence lett.
1948-ban ismerkedett meg Jack Dunphy drámaíróval, aki – noha nős volt – élete egyik nagy szerelme lett, kapcsolatuk 35 éven át tartott. Együtt utaztak el Európába is, ahol Capote őrült tempóban dolgozott: novellákat írt, interjúkat készített, és ekkor kezdett a színház és a film számára alkotni. 1954-ben Virágos ház címmel musicalt írt, amelyet a neves angol rendező, Peter Brook vitt színre. 1955-ben A múzsákat meghallgatják címmel jelent meg moszkvai útirajza, amely kedvező kritikákat kapott. 1958-ban látott napvilágot az Álom luxuskivitelben (Breakfast at Tiffany’s) című kisregénye, amely világsikerét nem utolsósorban a belőle készült Blake Edwards-filmnek és a főszereplő Audrey Hepburn elragadó játékának köszönhette.
A hatvanas évek elejétől Capote-nak egyre gyakrabban voltak depressziós időszakai, melyeket töméntelen mennyiségű alkohollal és droggal próbált enyhíteni, több ízben kórházba került. Ebben a helyzetben átmeneti javulást hozott legismertebb könyvének, a Hidegvérrel című tényregénynek a megírása. A mű alapja egy kansasi bűneset volt, amelyben két pitiáner bűnöző lemészárolt egy négytagú családot. Capote hat éven át dolgozott a regényen, több ezer oldal nyomozati anyagot olvasott el, és engedélyt kapott arra is, hogy a két tettessel beszélgetéseket folytasson a börtönben. Az 1966-ban megjelent könyv világsiker lett, Capote megteremtette vele a modern tényregény műfaját – film is készült belőle Richard Brooks rendezésében.
1975-ben az Esquire magazin néhány részletet közölt készülő regényéből, amelyben barátairól, ismerőseiről, az általa hattyúknak nevezett gazdag, befolyásos nőkről és házastársaikról tett közzé különböző, többnyire minden alapot nélkülöző pletykákat. Emiatt barátai sorra elfordultak tőle, az ismert író, Gore Vidal pedig be is perelte. Ezt a történetet dolgozta fel később Ryan Murphy Viszály: Capote és a hattyúk című sorozatában, amelyet 2024-ben tűzött műsorára az egyik streamingszolgáltató Tom Hollander főszereplésével.
Az incidens ellenére Robert Moore rendező Capote-ra bízta a Meghívás egy gyilkos vacsorára című fergeteges krimivígjátékának egyik szerepét, amit az író el is fogadott. Utolsó munkája egy gyűjteményes kötet volt Mozart és a kaméleonok címmel, amely 1981-ben jelent meg. Az ezt követő időszakban egészségi állapota jelentősen romlott, 1984. augusztus 25-én hunyt el. A vizsgálatok szerint májbaj, súlyos visszérgyulladás és kábítószer-mérgezés vezetett halálához. Végrendeletében százezer dolláros irodalomkritikusi díjat alapított, amelyet négyévente ítélnek oda.
Truman Capote életét és a Hidegvérrel születésének körülményeit két film is feldolgozta. A Capote címűben (2005) az azóta tragikus hirtelenséggel elhunyt Philip Seymour Hoffman játszotta az írót, akinek testbeszédét, affektáló hangját és mozdulatait tökéletesen elsajátította a színész – játékát a többi közt Oscar-díjjal jutalmazták. A hírhedt (2006) című filmben Toby Jones formálta meg az írót.
2004-ben előkerült Capote egy addig publikálatlan művének kézirata, amelyet magyarul Nyári átkelés címmel adtak ki. A 2007-ben megjelent Ebéd Trumannal című interjúkötet, Lawrence Grobel amerikai újságíró munkája az íróval 1982 és 1984 között lezajlott beszélgetéseket tartalmazza. 2013-ban a New York-i Közkönyvtár archívumában fedezték fel Capote addig ismeretlen kamaszkori alkotásait, húsz elbeszélést és tucatnyi verset. A novellákból készült kötet magyarul 2017-ben jelent meg Gy. Horváth László fordításában Pille a lángban címmel.